2008年5月18日，主演的个人首部剧情电影《放学后》在戛纳电影节首映，在片中饰演一名学生罗伯特。在《放学后》发行后，埃兹拉·米勒辍学，踏入社会，作为Sons of an Illustrious Father乐队的主唱与鼓手，他还曾在洲际间进行过巡演；同年9月，参演的个人首部电视剧《法律与秩序：特殊受害者第十季》首播。
2009年2月6日，与安迪·加西亚、朱丽安娜·玛格丽丝、艾米莉·莫迪默等合作出演的喜剧电影《城市岛屿》上映。
2010年4月22日，与佐伊·克拉维兹合作出演的电影《Beware the Gonzo》在翠贝卡电影节上映。2010年4月24日，与列维·施瑞博尔合作出演的电影《每一天》在翠贝卡电影节上映。同年4月，与蒂尔达·斯文顿、约翰·C·赖利合作主演剧情电影《我们需要谈谈凯文》，并凭借该片提名第14届英国独立电影奖最佳男配角奖。
2011年11月6日，发布音乐专辑《One Body》；11月18日，与艾伦·巴金、黛米·摩尔合作出演的剧情电影《另一个高兴的日子》上映，凭借该片获得第16届汉普顿国际电影节最佳突破奖。
2012年9月8日，与艾玛·沃特森、罗根·勒曼合作主演的剧情电影《壁花少年》在美国上映，在片中饰演一个性格外向的同性恋男孩帕特里克，并凭借该片获得了第33届波士顿影评人协会奖最佳男配角奖。
2014年8月30日，与米娅·华希科沃斯卡、保罗·吉亚玛提、瑞斯·伊凡斯等合作出演的爱情电影《包法利夫人》在特柳赖德电影节上映；10月，埃兹拉·米勒确认在DC扩展宇宙系列电影中饰演闪电侠巴里·艾伦一角。
2015年，出演由凯尔·帕特里克·奥瓦内兹执导的剧情电影《斯坦福监狱实验》，在片中饰演一名斯坦福大学生。3月31日，发布音乐专辑《Sons》；同年7月，与艾米·舒默、布丽·拉尔森合作出演的爱情电影《生活残骸》上映。
2016年3月25日，由其参演的动作电影《蝙蝠侠大战超人：正义黎明》上映；8月5日，客串出演了动作电影《自杀小队》，饰演闪电侠；11月18日，与埃迪·雷德梅恩、科林·法瑞尔合作出演的奇幻电影《神奇动物在哪里》上映，在片中饰演第二塞勒姆成员克雷登斯·拜尔本。
2017年11月17日，参演的动作电影《正义联盟》上映，在片中饰演拥有超能力的闪电侠巴里·艾伦，并凭借该片提名第22届圣地亚哥影评人协会奖最佳喜剧表演奖。
2018年11月16日，与埃迪·雷德梅恩联合出演的奇幻电影《神奇动物：格林德沃之罪》上映，在片中饰演默然者克雷登斯·巴瑞波恩；同年，与本·金斯利合作出演由玛丽·哈伦执导的传记电影《达利之地》，在片中饰演年轻时的萨尔瓦多·达利。
2019年4月26日，发布EP《Sons of an Illustrious Father》；5月5日，发布EP《Don't Cha》；6月25日，发布音乐专辑《U.S. Gay / Horseshoe Crab》。
2020年，在科幻剧《CW无限地球危机》中客串出演，回归饰演闪电侠；12月17日，由其参演的科幻电视剧《末日逼近》首播。
2021年3月18日，与本·阿弗莱克合作出演的科幻电影《扎克·施奈德版正义联盟》上映，在片中饰演因被闪电击中而获得超能力的闪电侠；6月13日，由其参演的惊悚电影《自讨苦吃》在翠贝卡电影节首映。
2021年3月26日，参与电视动画片《无敌少侠 第一季》配音。
2022年，参演《和平使者 第一季》。参演的电影《神奇动物3：邓布利多之谜》。6月，据Deadline消息， 埃兹拉·米勒未来将不在参与任何DC项目。
