在从牛津大学毕业后，迈克尔·温特伯顿进入布里斯托尔大学学习电影，毕业后以电视台剪辑师开始了自己的职业生涯。期间曾跟随英国导演林赛·安德森工作，并称其为自己的电影启蒙者。此后他前往瑞典追随导演英格玛·伯格曼拍摄了两部纪录片。
1991年10月16日，参与拍摄的科幻冒险剧《时间游侠》首播；同年还参与拍摄了喜剧《私家侦探布恩第6季》。1993年，参与了拍摄了犯罪剧《破坏者》。
1995年，迈克尔·温特伯顿执导了长片处女作《蝴蝶之吻》；同年，拍摄了剧情片《恋一世的爱》。1996年，迈克尔·温特伯顿根据托马斯·哈代的同名小说拍摄了爱情电影《无名的裘德》，该片由克里斯托弗·埃克莱斯顿、凯特·温斯莱特领衔主演。
1997年，执导了由斯蒂芬·迪兰、伍迪·哈里森、玛丽莎·托梅联袂出演的战争电影《烽火惊爆线》，该片获得了第50届戛纳国际电影节金棕榈奖提名。
1998年，拍摄了由蕾切尔·薇姿、亚历桑德罗·尼沃拉、本·丹尼尔斯共同主演的爱情犯罪电影《激情意外》。1999年，执导了由雪莉·亨德森、吉娜·麦基、莫莉·帕克合作主演的剧情片《奇境》。
2000年，执导了由彼得·穆兰、米拉·乔沃维奇、娜塔莎·金斯基联袂出演的西部片《雪岭传奇》。2002年2月13日，执导的传记电影《24小时派对狂》上映；11月17日，执导的剧情片《尘世之间》上映，该片获得了第53届柏林国际电影节金熊奖。
2003年，拍摄了由蒂姆·罗宾斯、萨曼莎·莫顿领衔主演的科幻爱情电影《代码46》，该片获得了第60届威尼斯国际电影节金狮奖提名。
2004年5月16日，自编自导的情色电影《九首歌》上映，该片由克瑞恩·奥伯里恩、玛戈·斯蒂雷共同主演。2005年，执导了由史蒂夫·库根、吉莲·安德森等联袂出演的剧情片《一个荒诞的故事》，该片获得了第59届英国电影和电视艺术学院奖亚历山大·柯达奖最佳英国电影提名。
2006年，拍摄了由克里斯托弗·福什、Nancy Crane、Mark Holden等联合主演的政治题材影片《关塔那摩之路》，迈克尔·温特伯顿凭借该片获得了第56届柏林国际电影节最佳导演银熊奖。
2007年，执导了由丹·福特曼、威尔·帕顿、安吉丽娜·朱莉共同主演的剧情片《坚强的心》。2008年，拍摄了由科林·费斯、凯瑟琳·基纳、佩拉·哈内-贾丁联袂出演的爱情电影《热那亚》，该片获得了第56届圣塞巴斯蒂安国际电影节主竞赛单元-金贝壳奖提名。
2010年，执导了由卡西·阿弗莱克、凯特·哈德森、杰西卡·阿尔芭等共同主演的剧情片《心中的杀手》，该片获得了第60届柏林国际电影节金熊奖提名。
2011年，执导了由芙蕾达·平托、里兹·阿迈德领衔主演的爱情电影《特莉萨娜》，该片获得了第24届东京国际电影节主竞赛单元-电影节大奖提名。
2012年，拍摄了由雪莉·亨德森和约翰·西姆领衔主演的剧情类电视电影《日复一日》，该片获得了第66届英国电影和电视艺术学院奖电视奖-最佳电视电影提名。
2013年，执导了由史蒂夫·库根、伊莫珍·波茨、塔姆欣·伊格顿共同主演的传记电影《爱的眼神》。2014年9月6日，拍摄的剧情片《天使面庞》上映，该片由丹尼尔·布鲁赫、凯特·贝金赛尔、卡拉·迪瓦伊等联袂出演。
2015年，自编自导了纪录片《皇帝的新衣》。2016年10月9日，执导的剧情片《在路上》上映。2017年4月22日，拍摄的喜剧电影《西班牙之旅》上映，该片由史蒂夫·库根、罗伯·布莱顿领衔主演。
