在大学时期，乔纳·希尔便开始编写剧本并在纽约市的黑白酒吧表演，这段经历不仅锻炼了他的基础写作和演出技能，也让他意识到电影是他真正的梦想。幸运的是乔纳·希尔与达斯汀·霍夫曼的两个孩子是挚友，他通过他们的引荐认识了达斯汀·霍夫曼，从而获得了喜剧电影《我爱哈克比》的演出机会由此出道。
2005年，在喜剧电影《四十岁的老处男》中饰演一个出场只有几十秒的想买高跟鞋的怪小孩。
2006年，与贾斯汀·朗合作出演校园喜剧电影《录取通知》；同年，与亚当·桑德勒、凯特·贝金赛尔联合出演喜剧电影《人生遥控器》。
2007年，与塞斯·罗根合作出演喜剧电影《一夜大肚》；8月17日，与迈克尔·塞拉合作主演的喜剧电影《太坏了》上映，在片中饰演有点胖，整天胡思乱想的高中生塞斯。
2008年，为动画电影《霍顿与无名氏》配音；同年，在爱情喜剧电影《忘掉莎拉·马歇尔》中客串服务生。
2009年，与亚当·桑德勒、莱斯利·曼恩联合出演由贾德·阿帕图执导的喜剧电影《滑稽人物》；10月2日，与瑞奇·热维斯、珍妮弗·加纳等联合参演的爱情喜剧电影《谎言的诞生》上映；同年，客串出演电影《博物馆奇妙夜2》。
2010年，与玛丽莎·托梅搭档主演喜剧电影《塞莱斯》；5月14日，参与配音的动画电影《驯龙高手》上映，配音的角色为鼻涕粗高大强壮、但又愚蠢的鼻涕粗；6月4日，与拉塞尔·布兰德合作主演的喜剧电影《前往希腊剧院》上映，他在片中饰演刚离开校园的唱片公司助理亚伦；同年，参与动画电影《超级大坏蛋》的配音。
2011年，出演由大卫·戈登·格林执导的喜剧电影《保姆奇遇记》，在片中饰演倒霉的小胖子诺亚·格里菲斯；同年，为动画片《人小鬼大》配音；9月23日，与布拉德·皮特合作出演的剧情电影《点球成金》上映，他在片中饰演比利·比恩的好朋友彼得·布兰德，凭借该片入围第84届奥斯卡金像奖最佳男配角奖、第69届金球奖电影类最佳男配角奖。
2012年，与查宁·塔图姆合作主演喜剧电影《龙虎少年队》；7月，与本·斯蒂勒合作主演的科幻电影《新邻里联防》上映，他在片中饰演与四个好兄弟成立了邻里联防的富兰克林；同年，与杰米·福克斯等联袂出演由昆汀·塔伦蒂诺执导的动作冒险电影《被解救的姜戈》。
2013年，出演由马丁·斯科塞斯执导的犯罪传记电影《华尔街之狼》，他凭借该片入围第86届奥斯卡金像奖最佳男配角奖，获得第23届MTV电影奖最佳喜剧表演奖；同年，与詹姆斯·弗兰科、塞斯·罗根联合主演喜剧电影《世界末日》。
2014年6月13日，与查宁·塔图姆合作主演的动作喜剧电影《龙虎少年队2》在北美上映，他在片中饰演与延科是损友的菜鸟警探施密特。
2015年，由其主演的电影《龙虎少年队3》上映；同年，与詹姆斯·弗兰科共同主演犯罪电影《真实故事》。
2016年2月5日，与乔什·布洛林、乔治·克鲁尼合作出演的黑色喜剧电影《凯撒万岁》在北美上映；同年，为动画电影《香肠派对》配音；8月19日，与迈尔斯·特勒合作主演的动作喜剧电影《军火贩》在北美上映，他在片中饰演一家人都是军火贩子的埃夫拉伊姆·迪瓦罗利，凭借该片入围第74届美国金球奖音乐喜剧电影类-最佳男主角奖。
2017年，为动画电影《乐高蝙蝠侠大电影》配音。
2018年，与杰昆·菲尼克斯合作出演的传记电影《别担心，他不会走远的》在圣丹斯电影节首映，他在片中饰演匿名互助戒酒协会的组织者唐尼；同年，担任喜剧电影《90年代中期》的导演和编剧，该片讲述20世纪90年代中期，出身单亲家庭的少年斯蒂维在滑板的世界里结识了新的朋友并获得成长的故事；9月21日，与艾玛·斯通合作主演的科幻剧《疯子》播出，他在剧中饰演出身名门望族的非典型“富二代”欧文，凭借该剧入围第30届美国制片人工会奖电视类最佳限定剧集制片人奖；此外，还获得了CinemaCon大银幕成就奖-先锋奖。
2019年，与马修·麦康纳、扎克·埃夫隆合作出演的喜剧电影《海滩流浪汉》在美国上映；同年，为动画电影《驯龙高手3》配音；3月22日，参与配音的动画电影《乐高大电影2》上映。
2021年12月22日，与莱昂纳多·迪卡普里奥、詹妮弗·劳伦斯联合出演的科幻喜剧电影《不要抬头》在流媒体平台Netflix上线。
