莎莉·霍金斯出生于英国伦敦刘易舍姆区，从小与父母和比自己年长5岁的哥哥芬巴·霍金斯一起生活在英国伦敦东南部的道尔威治。1994年，从詹姆斯·艾伦私立女子学校毕业。1998年，从英国皇家艺术戏剧学院毕业；同年，参演舞台剧《意外死亡》。1999年，参演个人首部电影《星球大战1：魅影危机》，从而正式进入娱乐圈。2000年，参演舞台剧《小题大做》；同年，参演舞台剧《仲夏夜之梦》。2001年，参演舞台剧《误解》。
2002年，参演由迈克·李执导的剧情电影《折翼天使》；10月9日，由其参演的剧情电影《南茜的情史》在英国上映；同年，参演喜剧短片《神奇的灯柱》。
2003年9月27日，与约翰·李·米勒、菲利普·格伦尼斯特联合参演爱情电影《拜伦》上映；12月26日，由其参演的奇幻喜剧电影《年轻的来访者》上映。2004年，参演舞台剧《乡村音乐》；同年，与伊梅尔达·斯汤顿联合主演剧情电影《地下观音》；1月7日，由其出演犯罪电影《维拉·德雷克》在英国上映；10月，参演的犯罪电影《夹心蛋糕》上映。
2005年，参演舞台剧《笼中的女儿》；3月，莎莉·霍金斯开始进军电视剧领域，并与伊莲·卡西迪合作主演悬疑剧《指匠情挑》，饰演从小失去父母的苏，该剧根据莎拉·沃特斯的同名小说改编；同年，与Bryan Dick共同主演爱情电影《天空下的那些街》。
2006年，与丹尼尔·梅斯在皇家宫廷剧院演出由布特沃斯创作的舞台剧《在温特林》；同年，出演由约翰·卡兰执导的爱情电影《面纱》。2007年，与鲁伯特·潘瑞-琼斯合作主演由亚德里安·谢尔高德执导的剧情电影《劝导》。10月31日，由其参演的惊悚电影《卡珊德拉之梦》在法国上映；同年，出演由汤姆·夏克伦执导的犯罪电影《要命法则》。
2008年，与埃迪·马森共同主演喜剧电影《无忧无虑》，饰演幽默乐观的小学教师波比，她凭借该片获得第58届柏林国际电影节银熊奖最佳女演员奖、第66届美国电影电视金球奖电影类音乐喜剧类最佳女主角奖。
2009年10月30日，由其出演的剧情电影《成长教育》在英国上映；同年，与莉雅·琦比德合作主演的剧情电影《沙漠之花》上映，饰演心地善良的服装普通店员玛丽莲；12月25日，与汤姆·莱利共同主演的喜剧电影《幸福大冲撞》上映。
2010年，参演舞台剧《华伦夫人的职业》；同年，出演由马克·罗曼尼克执导的爱情电影《别让我走》；3月18日，与克雷格·罗伯茨、帕迪·康斯戴恩联合主演的爱情电影《潜水艇》在英国上映，该片改编自乔·敦桑的同名小说；10月1日，由其出演的喜剧电影《达格南制造》上映；4月21日，与森德希·拉玛莫西、莎巴娜·阿兹米联袂出演的爱情电影《来生多美好》上映；此外，还主演了由艾斯林·沃尔什执导的传记电影《呐喊的女孩》。
2011年3月11日，由其出演的剧情电影《简·爱》在美国上映；同年，与瑞斯·达比合作主演爱情电影《爱情鸟》。2012年，与拉菲·斯波合作主演舞台剧《星光璀璨》；7月1日，由其出演的莎士比亚剧集《空王冠》播出；11月30日，由其出演的剧情电影《远大前程》在英国上映；12月25日，为动画喜剧电影《女巫的扫帚》配音，该片改编自同名儿童画本。
2013年7月26日，与凯特·布兰切特合作主演剧情电影《蓝色茉莉》上映，她凭借该片入围第86届奥斯卡金像奖最佳女配角奖；同年，出演由理查德·阿瓦迪执导的惊悚电影《双重人格》；10月，与吉姆·布劳德本特、爱德华·霍格联合主演的剧情短片《自杀热线》在英国上映；10月4日，由其参演的喜剧电影《谁来买我的圣诞树》在美国上映。
2014年5月16日，由其出演的怪兽电影《哥斯拉》登陆北美院线；同年，与阿沙·巴特菲尔德等共同出演喜剧电影《X+Y》。2015年3月5日，与本·威士肖斯等联袂主演的动画喜剧电影《帕丁顿熊》在中国内地上映。
2016年5月7日，由其出演的剧情电影《亨利六世：第一部分》在英国上映；9月2日，莎莉·霍金斯与伊桑·霍克主演的传记电影《莫娣》在北美公映，饰演患有关节炎的民间艺术家莫娣·刘易斯，她凭借该片获得第22届圣迭戈影评人协会奖最佳女主角奖。
2017年，与亚伦·约翰逊、布莱恩·科兰斯顿等联合出演的惊悚电影《哥斯拉2》；同年，主演由雅诺丝·萨扎兹执导的剧情电影《Cross My Mind》；12月1日，与迈克尔·珊农合作主演的奇幻爱情电影《水形物语》在北美上映，饰演在政府高度机密的实验室里工作的哑女伊莉莎，她凭借该片入围第75届金球奖剧情类最佳女主角奖、第90届奥斯卡金像奖最佳女主角奖；12月8日，与本·威士肖、休·格兰特联合出演的动画电影《帕丁顿熊2》在中国内地上映。
2018年，主演电影《永恒之美》。
2021年11月5日，主演的传记电影《斯宾塞》在北美院线上映。
