1989年，寺岛忍出演了NHK电视连续剧《诗城的旅人》。1990年，她加入了文学座剧团，被女演员杉村春子誉为未来之星。1993年寺岛忍初次登台出演话剧《爱情、面具和嘉年华》。1996年，她凭借在话剧《近松殉情物语》和《华冈清周的妻子》中的杰出演技获得了艺术节的新人奖。
1996年，寺岛忍退出文学座，其后与蜷川幸雄、江守彻、久世光彦等一批话剧界名导演合作，活跃在舞台上，获得了菊田一夫表演奖等荣誉。2003年，寺岛忍初登大银幕，主演了荒户源次郎导演的《赤目四十八瀑布殉情未遂》，同年，又主演了广木隆一导演的作品《振荡器》，凭借在这两部影片中的优异表现，寺岛忍一举囊括了当年度电影旬报、蓝丝带奖、报知电影奖、每日电影评选、日刊运动电影大奖等各种电影评奖中的最佳女主演奖。话剧界出身的寺岛忍在银幕上散发出一种独特的引人瞩目的魅力。
2013年10月17日，第26届东京国际电影节开幕，寺岛忍作为评委会委员参加第26届东京国际电影节。
2016年3月17日，主演由真实案件改编的特别剧《福田和子 整容逃亡15年》播出，在这部剧中寺岛忍挑战假称美容通过整形改变外貌逃脱追捕的真实存在杀人犯福田和子。
2018年1月2日，出演TBS新春特别剧《都厅爆破！》播出，剧中饰演东京都知事大池由纪子。
2019年，7月6日主演剧集《恶毒女儿・圣洁母亲》。12月，出演特别电视剧《恶魔的手球歌》。
2020年12月30日，参与配音的动画片《阿雅与魔女》在日本NHK电视播出。
2022年1月13日，参演的电视剧《新闻记者》播出。11月，主演电影《在那里的鬼》。
