1991年,执导个人首部短片《录像岁月》。1997年,编剧并导演短片《他们如何抵达那里》。1998年,执导纪录短片《阿马里洛的清晨》。
1999年, 化名理查德· 库费带领托伦斯舞蹈团即兴拍摄MV《赞美你》,并参与拍摄了记录这一过程的短片《托伦斯舞蹈团的崛起》;同年,出演由大卫·O·拉塞尔执导的动作喜剧电影《夺金三王》;随后,执导由约翰·库萨克、卡梅隆·迪亚茨等合作主演的喜剧电影《傀儡人生》,该片最终在北美地区获得票房2286万美元,获得第56届威尼斯电影节费比西奖-平行单元,他凭借该片入围第72届奥斯卡金像奖最佳导演奖。
2000年,担任MTV电视台真人秀节目《蠢蛋搞怪秀》 的联合编剧及制片人,并在该剧衍生的电影版中担任编剧和制片人。
2002年,执导由尼古拉斯·凯奇、蒂尔达·斯文顿、梅丽尔·斯特里普联合主演的喜剧电影《改编剧本》,该片讲述一个编剧要把小说《兰花窃贼》改编成电影,而小说改编自一个花商克隆兰花的真实故事,入围第53届柏林国际电影节金熊奖,获得第53届柏林国际电影节银熊奖-评审团大奖,他凭借该片入围第60届美国金球奖电影类-最佳导演奖;同年,执导短片《比约克:羊皮纸音乐专辑》。
2003年,出版双碟DVD《斯派克·琼斯导演作品集》,收录早期短片、纪录片和MV。2009年,执导动作冒险《信不信由你》;同年,自编自导由凯瑟琳·基纳、马克·鲁法洛共同主演的奇幻电影《野兽家园》,该片改编自莫里斯·桑达克的同名儿童画,他凭借该片入围第36届土星奖最佳编剧奖;同年,联合导演纪录短片《“野兽家园”作者莫里斯·桑达克》;随后,编剧并导演短片《坎耶·韦斯特的噩梦》。
2010年,执导讲述机器人之间的爱情科幻短片《我在这儿》。2011年,执导动画短片《郊区即景》,该片获得第61届柏林国际电影节最佳短片奖;同年,联合编剧并联合导演动画短片《死在你身边》。2013年,执导由杰昆·菲尼克斯、斯嘉丽·约翰逊等共同主演的科幻爱情电影《她》,该片入围第86届奥斯卡金像奖最佳影片奖,获得第86届奥斯卡金像奖最佳原创剧本奖,他凭借该片获得第71届美国金球奖电影类-最佳编剧奖。
2016年,担任短片《凯卓世界》的导演。2018年,执导短片《欢迎回家》。2019年,执导喜剧电影《阿兹·安萨里:此时此刻》;同年,斯派克·琼斯获得美国导演工会奖最佳广告导演奖。