1965年，因拍防晒霜广告进入演艺圈。1968年，以演员身份参与电视节目Mayberry R.F.D.的演出。1970年，首次参演电影《山中恶徒》。
1972年，参与动画电视剧《查理陈一家》的配音；10月14日，参演的剧情电视剧《功夫》首播。
1973年6月20日，由其参演的喜剧电影《横冲直撞小英雄》上映；9月26日，参演的喜剧片《两对鸳鸯第一季》首播。1974年，主演剧情电影《笑笑吧,你死悄悄了》。
1976年2月8日，由其主演的剧情电影《出租汽车司机》上映，在片中饰演一位穿着性感暴露，吸毒酗酒故作成熟的雏妓艾瑞丝，并凭借该片第一次提名奥斯卡最佳女配角奖；9月15日，与斯克特·拜奥搭档主演喜剧电影《龙蛇小霸王》，她凭借该片获得了第30届英国电影学院奖最佳女配角奖和第30届英国电影学院奖最有前途新人主演奖。
1977年，录制个人首张音乐唱片，其中包含有的曲目为《Je T'attends Depuis la Nuit des Temps》（《La Vie C'est Chouette》）及《When I Looked at Your Face》（《La Vie C'est Chouette》）。唱片A面前一首歌为法语，括号内的另一首为英语，B面两首则均有两种语言混合使用。全部3首歌曲均收录在她1977年出演的法国电影《Moi, fleur bleue》中。
1980年，朱迪·福斯特到耶鲁大学读书。1984年，以文学学士学位、拉丁文学位荣誉极优等（magna cum laude）的成绩毕业。
1987年，参演剧情电影《夏日最后的玫瑰》；9月15日，主演的剧情电影《五个角落》在多伦多电影节首映，在片中饰演一名年轻女子琳达。
1988年，主演剧情电影《暴劫梨花》，在片中饰演一位被侵犯的女孩莎拉，并凭借该片获得了第61届奥斯卡金像奖最佳女主角奖。1990年，与丹尼斯·霍珀搭档出演动作电影《赤面煞星》，在片中饰演一名艺术家安妮。
1991年2月14日，主演的剧情电影《沉默的羔羊》上映，在片中饰演联调局学院学员克拉丽丝·史达琳，并凭借该片获得了第64届奥斯卡金像奖最佳女主角奖；9月6日，自编自导自演的个人首部剧情电影《我的天才宝贝》上映，故事讲述了一个天才儿童所遭遇的种种苦恼。
1993年，与理查·基尔合作出演爱情电影《似是故人来》，在片中饰演杰克的妻子劳瑞。1994年，与梅尔·吉布森合作出演喜剧电影《赌侠马华力》；12月23日，主演的剧情电影《大地的女儿》上映，在片中饰演被与世隔绝的小女孩内尔。1995年，执导剧情电影《心情故事》。
1997年，主演科幻电影《超时空接触》，在片中饰演科学家埃莉·爱罗薇，并凭借该片提名芝加哥影评人协会最佳女主角奖和第55届美国金球奖电影类剧情类最佳女主角奖。
1998年，第17744号小行星以她的名字命名。1999年，与周润发联袂主演剧情电影《安娜与国王》，在片中饰演家庭女教师安娜·丽奥诺温丝。
2002年，主演剧情电影《战栗空间》，在片中饰演有幽闭空间恐惧症的女子梅格·阿特曼，并凭借该片提名土星奖最佳女主角奖；5月17日，由其参演的剧情电影《叛逆骄阳》上映。
2004年，客串让-皮埃尔·热内执导的爱情电影《漫长的婚约》，影片的法语配音全部由她本人完成。2005年，主演悬疑电影《空中危机》，在片中饰演飞机设计师凯尔·普拉特，并凭借该片提名土星奖最佳女主角奖。
2006年3月16日，与丹泽尔·华盛顿合作主演的剧情电影《局内人》在阿姆斯特丹首映，在片中饰演拥有超强影响力的神秘女子麦德琳·魏特。2007年，主演剧情电影《勇敢的人》，在片中饰演电台节目主持人艾丽卡·贝恩，并凭借该片提名第65届美国金球奖电影类剧情类最佳女主角奖和第34届人民选择奖最受欢迎女动作影星奖。
2008年，与阿比吉尔·布莱斯林合作主演冒险电影《尼姆岛》，在片中饰演作家亚历山大·罗沃。
2011年，自导自演喜剧电影《海狸》，在片中饰演沃尔特·布莱克妻子梅瑞迪斯；9月1日，由其主演的剧情电影《杀戮》在威尼斯电影节首映，在片中饰演作家佩内洛普·朗斯特里特。
2013年1月，获得了第70届金球奖终身成就奖；8月，与马特·达蒙联袂主演的科幻电影《极乐世界》上映，在片中饰演一个性格残暴的铁血统治者德拉库特。2014年，分别加盟电视剧《纸牌屋第二季》和《女子监狱》第一、二季，担任分集导演，并凭借《女子监狱第二季》提名第67届美国导演工会奖最佳喜剧类剧集导演奖。
2016年5月12日，执导的剧情电影《金钱怪兽》在戛纳电影节首映，该片讲述了财经节目主持人在电视直播中被一位观众绑架的故事；10月，获得由英国电影和电视艺术学院洛杉矶分部（BAFTA LA）颁发的斯坦利·库布里克大不列颠杰出影人奖。2017年，加盟科幻电视剧《黑镜第四季》，担任分集导演。
2018年6月8日，由其主演的动作电影《阿尔忒弥斯酒店》上映，在片中饰演护士琼·托马斯。2020年4月3日，参与执导的科幻电视剧《环形物语》首播，该剧讲述了一个生活在“环形”之上的小镇人民的故事。
2021年2月19日，与塔哈·拉希姆联袂主演的剧情电影《毛里塔尼亚人》在北美上映，片中饰演律师南希·霍兰德; 7月17日，获得了第74届戛纳电影节颁发的荣誉金棕榈奖（终身成就奖）。
2022年，罪案剧《真探》第4季将由朱迪·福斯特主演。
