1985年，参演由五社英雄执导的剧情片《薄化妆》而出道。1988年，与荻原建一、三浦友和联合出演战争历史片《二·二六》。1991年，执导个人第一部剧情片《无能的人》，该片获得第48届威尼斯国际电影节国际电影评论家联盟奖、第13届南特三大陆电影节评审员特别奖、南特市奖等。
1992年，竹中直人与本木雅弘、柄本明联袂出演周防正行自编自导的喜剧片《五个相扑的少年》，饰演留级多年、身材单薄的青木，获得第16届日本电影学院奖最佳男配角。1995年，竹中直人与佐藤浩市、根津甚八联手出演以日本泡沫经济崩溃为大背景的动作片《血光光五人帮》，获得电影十日报男配角奖。
1996年，主演由柴田岳志执导的大河剧《秀吉》，饰演战国时代的丰臣秀吉。1997年，竹中直人以荒木经惟散文集《东京日和》为蓝本拍成同名电影，并在其中担任男主角岛津巳喜男，获得了第21届日本艺术院奖最佳男主角。同年，与役所广司、草刈民代出演喜剧片《谈谈情跳跳舞》，获得日本电影学院奖最佳男配角奖。
1998年，与松田美智子合作主演由和田勉执导的情色片《禁室培欲》。2000年，竹中直人与井上晴美搭档出演由石井隆执导的情色片《不溶性侵犯》。2003年，与上户彩、小栗旬出演由北村龙平执导的动作片《少女杀手阿墨》。2004年，竹中直人与大冢明夫、田中敦子合作为科幻动画片《攻壳机动队2：无罪》配音。
2006年4月，与加藤罗莎、三浦春马联袂出演改编同名小说的动作片《那年夏天的第一次》。2007年，出演了由张一白执导的的爱情片《夜·上海》。2008年，竹中直人与吉永小百合搭档主演由堤幸彦执导的爱情片《虚幻的邪马台国》，饰演宫崎康平。
2009年4月，竹中直人与成龙、吴彦祖联袂主演了由尔冬升执导的犯罪片《新宿事件》，扮演一名被救过铁头一命的日本警察北野。8月，执导以日本山形县为背景的恐怖喜剧片《山形尖叫》，该片是他第六部导演作，由成海璃子、泽村一树合作主演。11月，还与稻田润一、段田安则主演剧情片《我们的美好时光》，扮演癌症晚期的中年大叔“藤冈”。
2012年1月，与五十岚信次郎、吉高由里子联袂主演由矢口史靖执导的喜剧片《机器人大爷》。7月，参演动作片《关八战队》。2013年，与中国内地演员胡兵联袂主演喜剧公路片《雨后的夜空》。9月，与坛蜜搭档主演由石井隆执导的伦理片《甜蜜皮鞭》。
2014年11月，竹中直人与野村周平、二阶堂富美参演由入江悠执导的喜剧片《日日摇滚》，饰演经营Live House的松本。同年，参演由堤幸彦执导的动作片《关八战队2》。
2015年1月，竹中直人与竹内结子参演富士系特别剧《上流阶级》，饰演神秘上司。同年，与樱井翔、广末凉子联袂出演改编自川隅广志创作的同名料理漫画的料理剧《大使阁下的料理人》，饰演大泽公以前工作的一流的酒店的法国料理的总料理长村上信藏。
2016年4月8日，出演由米仓凉子主演的电视剧《蜻蛉绘图》播出；9月24日，出演由长谷川博己和尾野真千子主演的电视剧《夏目漱石之妻》播出。2018年1月26日，出演由古川雄辉和藤井武美共同主演的电影《风之颜色》在日本上映。
2019年，参演原田知世和田中圭双主演剧集《轮到你了》，在剧中饰演床岛比吕志。
2020年3月20日，他参演的由广濑铃主演的喜剧片《试着死了一次》上映。10月11日，出演的电视剧《极主夫道》开播。
2021年3月26日，参演记念十三代目市川团十郎白猿袭名特别企划电视剧《桶狭间~织田信长霸王的诞生～》播出。
2021年7月，竹中直人参加东京奥运会开幕式表演。
2022年7月8日，出演的电影《破戒》上映。
